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La Division 2 est créée en 1934, un an après la Division 1. 23 clubs répartis en deux groupes (14 au Nord et 9 au Sud) prennent part à cette première édition. Parmi ces clubs, six sont relégués de la D1 1932-1933 qui passe de 20 à 14 clubs tandis que les autres sont des clubs néo-professionnels. On notera la présence de certains clubs hostiles au statut professionnel un an plus tôt tels le RC Strasbourg, l'Amiens AC, Le Havre AC et le RC Roubaix notamment. Cette première édition est également marquée par le premier abandon. Le FCA Nice déclare forfait général en cours de championnat. Paradoxalement, le record d'affluence en championnat de France (D1 et D2 confondues) est établi le 11 novembre 1933 pour une rencontre de D2 entre le FC Rouen et Le Havre AC : 16 040 spectateurs payants. Et même le record de recettes sur un match appartient à la D2 avec 114 000 francs laissés aux guichets du match Red Star-FC Rouen le 2 avril 19341.
A l'issue du championnat en deux groupes, des phases finales se tiennent pour désigner un champion unique et pour la promotion en Division 1. Le 20 mai 1934, le Red Star accueille Alès et s'impose 3 à 2 dans cette finale pour le premier titre de D22. Ces deux clubs sont directement promus en D1, mais deux autres clubs sont également concernés par la promotion cette saison en raison du passage de 14 à 16 clubs en D1. Quatre clubs (les deuxièmes et troisièmes de chaque groupe) sont invités à disputer ces barrages. Le FC Rouen qui militait pour une promotion directe du deuxième de chaque groupe (le FCR avait terminé deuxième du groupe Nord) décide de na pas prendre part à ces barrages. Les trois clubs restant en lice (RC Strasbourg, FC Mulhouse et AS Saint-Étienne) s'affrontent entre le 13 mai et le 10 juin en poule de championnat aller-retour et Strasbourg et Mulhouse empochent leur ticket pour l'élite2.
Afin d'éviter les abandons en cours de saison, les clubs trop déficitaires à l'issue de la saison 1933-1934 sont exclus des compétitions professionnelles : Hyères FC, AS Monaco, Deportivo Bordeaux et AS Béziers quittent ainsi le giron professionnel et la D2 se retrouve avec 16 clubs, comme la D1. La Seconde Guerre mondiale met un terme à ces compétitions entre 1939 et 1945.

Depuis la création du professionnalisme en France et jusqu'en 1970, les clubs classés derniers en D2 ne sont pas relégués à l'échelon inférieur. Professionnels et amateurs évoluent dans deux mondes séparés. En revanche, pour compenser les abandons qui se multiplient dans les années 1960, la Ligue dote du statut professionnel quelques clubs issus du monde amateur. Quelques clubs refusent toutefois de franchir ce cap, Dijon au premier chef.
La séparation entre amateurs et professionnels disparait en 1970 suite à la réforme des compétitions opérée par la FFF et la Ligue. La D2 devient ainsi « open », c'est-à-dire accessible aux clubs professionnels, semi-professionnels ou amateurs. Les trois premiers de chaque groupe de CFA sont ainsi promus en D2 à l'issue de la saison 1969-1970 ainsi que 19 autres clubs sélectionnés sur dossier par la FFF et la Ligue. Trois groupes de seize clubs sont ainsi mis en place pour la saison 1970-1971. On conserve trois groupes durant deux saisons, puis on réduit à deux groupes de 18 clubs en 1973.

Une nouvelle réforme des compétitions modifie la donne en D2 à partir de 1993. Le groupe unique et le statut professionnel sont rétablis. Toutefois, les derniers à l'issue de chaque saison seront relégués à l'étage inférieur tandis que les promus issus du National seront dotés automatiquement, après passage devant la DNCG, du statut professionnel.